Revista argentina de dermatología versión On-line ISSN 1851-300X
Rev. argent. dermatol. vol.93 no.1 Ciudad Autónoma de Buenos Aires ene./mar. 2012
ARTÍCULOS ORIGINALES
Aspectos clínico-epidemiológicos sobre pediculosis capitis en arenales, Estado Falcón, Venezuela Clinical and epidemiological aspects on pediculosis capitis in, Falcon State, Venezuela D Cazorla PerfettI *, J Cuencas Talavera **, M Acosta Quintero *** y P Morales Moreno **** * Investigador Jefe Responsable. LEPAMET. CIB. UNEFM. Coro. Estado Falcón. Venezuela. ** Investigadora Encargada del Laboratorio Inmunodiagnóstico. Consulta Externa de Medicina Tropical. LEPAMET. CIB. UNEFM. Coro. Estado Falcón. Venezuela. *** Médico Tropicalista. Jefe Consulta Externa de Medicina Tropical. LEPAMET. CIB. UNEFM. Coro. Estado Falcón. Venezuela. **** Técnico Adscrito al LEPAMET. CIB. UNEFM. Coro. Estado Falcón. Venezuela. Laboratorio de Entomología, Parasitología y Medicina Tropical (L.E.P.A.M.E.T.). Centro de Investigaciones Biomédicas (C.I.B.). Universidad Nacional Experimental "Francisco de Miranda" (UNEFM). Coro. Estado Falcón. Venezuela. e-mail:
[email protected] Los autores no poseen conflictos de intereses
RESUMEN La pediculosis capitis humana es una infestación del cuero cabelludo y del pelo, ocasionada por el Pediculus humanus capitis, la que puede producir infecciones bacterianas secundarias en el sitio del rascado, anemia y estrés social y psicológico con alteración en la calidad de vida y consternación. Entre Marzo y Julio de 2011, se realizó un trabajo para estudiar aspectos epidemiológicos y clínicos de la pediculosis capitis en 199 personas (79 varones y 120 mujeres), habitantes de diferentes grupos etéreos (0-75 años; ± D.S= 21,28 ± 17) de la población rural Arenales, zona semiárida del estado Falcón, región nor-occidental de Venezuela. El diagnóstico ectoparasitológico se realizó por observación directa con peine "ad hoc" de huevos (liendres), estados imaginales y/o pre-imaginales sobre el cuero cabelludo. Los insectos se clarificaron y montaron en medio de Hoyer para observación microscópica. Los resultados revelaron una prevalencia global de pediculosis capitis del 10,10% (20/199), con porcentajes de infestación significativamente mayores en las niñas (90 vs 10%) [Odds Ratio (OR) = 3,04; p = 0,01] en edad escolar (OR= 1,02; p =0,015;) con longitudes de cabello mayores de 3 cm (OR = 2,44; p = 0,004) y de tipo lisotrico (OR = 2,25; p = 0,015), sin embargo, no fueron diferentes entre grupos étnicos y color de pelo (P > 0,05). Se detectó un predominio de liendres (65%) desde 1 hasta
64/individuos, ubicadas entre 0,1 y 9 cm del cuero cabelludo en todas las regiones de la cabeza, teniendo los individuos de menor edad las mayores cargas ectoparasitarias. Los síntomas significativamente asociados a pediculosis fueron el prurito (6,53% en individuos infestados y 12,06% en los no infestados; OR =11,99; p = 0,000) y las excoriaciones (1,51% en niños infestados y 3,52% en los no infestados; OR =4,34; p = 0,03). Otros posibles factores de riesgo significativamente involucrados en la dinámica de transmisión y mantenimiento de la infestación fueron: jugar en piso de tierra (OR = 2,20; p = 0,012) y lavarse el cabello ≥2 /semana (OR = 1,01; p = 0,002). A la luz de los resultados obtenidos, es recomendable mejorar las condiciones socio-sanitarias del sector y mantener campañas de promoción y educación para la salud. Palabras clave: Pediculosis; Pediculus humanus capitis; Epidemiología; Clínica; Venezuela. SUMMARY The human pediculosis capitis is a scalp and hair infestation caused by head lice Pediculus humanus capitis, which may result in bacterial secondary infections by intense scratching as well as anemia, anxiety and embarassment which are increased by children' exclusion from school under "no-nit" policy. From March to July 2011, a cross-sectional study was designed to determine the prevalence and clinical and epidemiological profiles of head lice infestation among 199 (79 males and 120 females) inhabitants of all age groups (0-75 years; ± D.S= 21.28 ± 17) of a rural and small town Arenales, from the semiarid region of Falcon state, north-western Venezuela.The diagnosis of head lice infestation was made by clinical naked eye inspection of scalp and hair for the presence of adult lice, nymphal stage, or eggs (nit) by line-toothed head lice comb. Lice was cleared and mounted in Hoyer’s medium for microscopic observation. All individuals were evaluated by physical examinationand a detailed, structured questionnaire. The overall prevalence of head lice infestation was 10.10% (20/199). The prevalence of infestation was significantly higher in girls (90%) than in boys (10%) [Odds Ratio (OR) = 3.04; p = 0.01] and school-aged children (OR= 1.02;p=0,015;) with hair length >3cm (OR = 2,44; p = 0.004) and lissotrichic type (OR = 2.25; p = 0.02), (OR= 2.25; 0.98 - 5.18), however, these were not significantly different among races or hair colours (P > 0.05). 65% of the individuals had only nits with 1 up to 64 per individuals, found between 0.1 and 9 cm from scalp on all anatomical regions of the head, and having school-aged children the higher ectoparasitic loads. Among clinical signs and symptoms, head pruritus (6.53 vs. 12.06%; OR =11.99; p =0.000) and excoriations (1.51% vs. 3.52%; OR =4.34; p = 0.03) showed significantly higher percentages in infested children than in uninfested ones. Other independent risk factors by logistic regression analysis signficantly associated with pediculosis captitis were playing on dust floor (OR = 2.20; p = 0.012), and frequency of hair washing ≥2 /week (OR = 1.01; p = 0.002). These results suggest that pediculosis capitis remains as a common and endemic public health problem in Venezuelan northwestern semiarid region. Thus, education campaigns by health care officials, physicians and teachers, as well as improving standards of living and personal hygiene might significantly reduce pediculosis capitis in those human populations endemically exponed. KEY WORDS: Pediculosis; Pediculus humanus capitis; Epidemiology; Clinics features; Venezuela.
INTRODUCCIÓN La pediculosis capitis humana es ocasionada por Pediculus humanus capitis, denominado comúnmente piojo de la cabeza. Estos son insectos sin alas, de tamaño relativamente pequeño con desarrollo completo, del tipo succionadores que pertenecen al suborden Anoplura, ordenPsocodea y familiaPediculidae 1. A pesar que posee un ciclo de vida relativamente corto de alrededor de 30 días, las hembras son muy prolíficas, poniendo hasta 150 huevos o liendres, que son ovoides, blancotraslúcidos, con sustancias adherentes para fijarse al cabello 1,2. La pediculosis humana es tan antigua como el hombre mismo, tal como lo muestran las investigaciones históricas y arqueológicas, tanto en el Viejo como en el Nuevo Mundo, siendo mencionados en la Biblia, textos egipcios del siglo XVI AC y en el escrito maya del Popol Vuh, incluso hay evidencia física que se han encontrado piojos, en el cabello de momias egipcias de hace 9.000 años 2,3. La infestación por P.h. capitis es una problemática de salud cosmopolita, ya que no posee barreras de tipo geográfico, socio-económicas ni culturales, siendo una de las ectoparasitosis más frecuentemente detectadas, especialmente en niños entre 3-12 años, estimándose en cientos de millones el número de casos a nivel mundial. Sin embargo, se debe acotar que las tasas de infestación pueden variar de región a región, registrándose en algunos países como en Inglaterra, más de la mitad de los escolares infestados2,3,4,5. Se han mencionado varios factores, que permiten el mantenimiento de estas elevadas frecuencias de pediculosis capitis año tras año, aún en pleno siglo XXI. En este sentido, se tiene la existencia de numerosos pediculicidas inefectivos, su uso incorrecto y el desarrollo de cepas resistentes de piojos 6,7. Además, cabe mencionar la carencia de conocimiento por parte de las comunidades endémicamente afectadas, acerca de todo lo relacionado con la pediculosis capitis, incluyendo su agente causal, sus mecanismos de transmisión, complicaciones locales y sistémicas 2,5. Asimismo, existen los factores propios e intrínsecos del hospedador humano, que se encuentran relacionados con la prevalencia y transmisión de la pediculosis capitis, incluyendo el sexo, la edad, raza, características del pelo, hacinamiento, estadosocio-económico. Este último factor es muy determinante, especialmente en los estratos más deprimidos de los países del denominado "Tercer Mundo", donde la carencia de agua y las deficientes prácticas de higiene personal y familiar facilitan la transmisión del P. h. capitis 2,4,5,7,8. Si se observa la literatura científica sobre el tópico, la misma es curiosamente escasa para la realidad venezolana, con pocos trabajos de investigación de tipo epidemiológico, clínico y de tratamiento y prácticamente nulos, los de tipo biológicomolecular. Por otra parte, tomándose la base datos de la Organización Mundial de la Salud (OMS) 5, no se cuentan con estadísticas ni registros epidemiológicos específicos y obligatorios de la ectoparasitosis; esto nos lleva a sugerir, con un amplio rango de probabilidades, que en Venezuela la pediculosis capitis es considerada como un problema de salud pública olvidado o al menos de poco interés 9,10, realidad ésta a la que no escapa el estado Falcón, en la región nor-occidental de Venezuela 10. Varios hechos deben llamar la atención y preocupación, especialmente a las autoridades sanitarias de Venezuela, para no considerar a la pediculosis capitis con tal desinterés. Por una parte, tal como lo señalan varios autores 11,12,13,14, hay que tomar en cuenta el hecho que las infestaciones por los piojos humanos, con la excepción del resfriado común, son más prevalentes entre los niños que todas las enfermedades contagiosas juntas. Por otra parte, al piojo humano que parasita la cabezase le ha infectado experimentalmente con el agente etiológico del tifus Rickettsia prowazekii 15 y se le ha detectado naturalmente infectado con las bacterias Bartonella quintana, agente etiológico de la fiebre de las trincheras y Acinetobacter baumannii, una especie bacteriana oportunista asociado en los últimos años, a infecciones intrahospitalarias en el sistema nervioso central, piel, tejidos
blandos y hueso, especialmente de pacientes en terapia intensiva 16,17; sin embargo, generalmente no se le atribuye la transmisión directa de patógenos, aunque si la infestación no se trata, puede ocasionar sobreinfección bacteriana o impetiginización en la piel por el rascado del cuero cabelludo irritado, ya que las excoriaciones favorecen el ingreso de bacterias (estreptococos y estafilococos) provocando la infección. En el caso de la heces de los piojos extraídos de niños infestados se han detectado Escherichia coli y Enterobacter sp. 2,8. A pesar que el piojo humano de la cabeza es capaz de transmitir a R. prowazekii y/o B. quintana, se ha sugerido, además, potencial capacidad que pudiera tener el mismo para transmitirlas a nivel de campo 18,19. Los autores sostienen que esta posibilidad es efectivamente real, ya que en las epidemias de tifus así como la prevalencia e intensidad de la infestación del piojo del cuerpo, es alta, también lo es a la vez la prevalencia e intensidad del piojo de la cabeza y como no se recolecta ni se prueba la presencia de patógenos en el mismo, simplemente se ignora su presencia "a priori", lo que podría explicar los sempiternos reportes de piojos de la cabeza libres de patógenos19. P.h. capitis se encuentra bien adaptado al cuero cabelludo, donde encuentra un hábitat con condiciones microambientales, temperatura y humedad relativa controladas, fuera de las que no puede sobrevivir. Este piojo se alimenta exclusivamente de sangre humana y posee piezas bucales con las cuales raspan y horadan, cada 4 horas, la piel hasta encontrar un capilar sanguíneo. Durante el proceso de alimentación, succionan alrededor de 1 ml de sangre cada 24 horas e inyectan saliva con sustancias anticoagulantes, además que defecan durante y después del proceso de hematofagia 2,4. La saliva y el excremento de los piojos, generan en los individuos reacciones alérgicas con un intenso prurito, lo que lleva eventualmente a una falta de atención y concentración para las faenas habituales y juegos, especialmente en los niños, excoriaciones, conjuntivitis, linfoadenopatías reactivas e inclusive, aunque muy rara vez, a elefantiasis en el oído externo y en condiciones extremas de pobreza y abandono; el ectoparásito puede ocasionar despigmentación y adelgazamiento del cuero cabelludo con alopecia, anemia crónica, miasis secundaria, plica polónica (tricoma) y complicaciones renales y reumáticas secundarias a la toxina del estreptococo beta hemolítico 2,4, 20,21,22,23,24,25,26,27. La consecuencia de la dispersión a nivel global de la prevalencia de pediculosis capitis, es que las agencias gubernamentales tienen que asignar una gran cantidad de recursos en el desarrollo de nuevos agentes pediculicidas y estrategias para prevenir y controlar la ectoparasitosis 7. A pesar de lo comentado, la pediculosis capitis también debe analizarse desde una óptica del núcleo familiar 5,10,14,22. En efecto, la pediculosis capitis afecta al núcleo familiar no sólo por los efectos patológicos o manifestaciones clínicas que ocasiona, sino también desde el punto de vista económico, emocional y social 5,10,14,22. Económicamente, debido a los costos relativamente altos que se deben sufragar para su medicación, a lo que se debe añadir los gastos de lavado y lavandería y el tiempo que se debe emplear para ello 5,10,14,22. Si se analiza desde una óptica emocional, la familia se conmociona al tener la creencia de que los piojos de la cabeza, son el producto de tener una vivienda sucia. Por otra parte, los escolares son muchas veces enviados a sus hogares y no se les permite el reingreso a clases, hasta que no se les desparasite, siendo causa de vergüenza para sus representantes y muchas veces, reciben el rechazo social de sus amigos y vecinos 5,10,14,22. Además, lo que es muy importante, se debe mencionar lo relacionado con la entomofobia, i.e., la ansiedad y miedo que provoca en los niños los piojos de la cabeza (estigma, prejuicio y marginación) 6,28. Las tasas de prevalencia e incidencia de pediculosis capitis, pueden verse influenciadas por las características sociales, culturales y genéticas propias de una población. Por ello, la problemática de la pediculosis capitis se comprende mucho mejor, si se realizan los estudios a nivel regional 8,10. En este sentido, en estudios hechos por nuestro equipo de trabajo, uno publicado 10 y otros que aún no, en escolares de la región falconiana, hemos detectado que la ectoparasitosis puede
alcanzar tasas de infestación de más del 50% o menos, dependiendo de la región en particular. A la luz de toda la problemática planteada acerca de la pediculosis capitis, como problema de salud pública en Venezuela y particularmente en la región falconiana, ha motivado al equipo de investigación multidisciplinario del Laboratorio de Entomología, Parasitología y Medicina Tropical (LEPAMET), Área Ciencias de la Salud, Coro, estado Falcón, Venezuela, a realizar un amplio y detallado estudio para determinar la prevalencia y los parámetros clínicos y epidemiológicos de la pediculosis capitis, en habitantes de todas las edades de la población rural de Arenales, enclavada en la zona semiárida del estado Falcón, en la región Nor-Occidental de Venezuela. MATERIALES Y MÉTODOS Población y Muestra El estudio de tipo descriptivo-transversal se llevó a cabo entre Marzo y Julio de 2011, en la población de Arenales (11º19´13.00´´ de latitud norte y 69º39´56´´ de longitud oeste), Estado Falcón, en la región semiárida nor-occidental de Venezuela (Fig 1). La región posee una zona bioclimática del tipo monte espinoso tropical (MET), con clima semiárido y vegetación xerofítica, relieve poco accidentado con suelos francamente erosionados sujetos a la acción constante de los vientos alisios; con escasas y erráticas precipitaciones con promedios entre 250-500 mm; los cursos de agua son escasos y de muy modesto caudal, debido a las infrecuentes lluvias; temperatura media anual: 28-29°C y una elevada evapotranspiración que supera los 2000 mm al año 29.
Fig 1: ubicación geográfica de Arenales, estado Falcón, Venezuela La población de Arenales se encuentra integrada por 532 habitantes. El cálculo del tamaño muestral se hizo mediante el programa de análisis de muestreo Raosoft 30, tomando un 95% de nivel de confianza y un margen de error del 5% y asumiendo una distribución normal y de acuerdo, con los ensayos ectoparasitológicos previos de
nuestro equipo de investigación 10, una prevalencia esperada para la zona semiárida falconiana de alrededor de 28-29%, lo que arrojó un mínimo total de 199 individuos de todas las edades a muestrear, que se seleccionaron por azar simple 31. La distribución por grupos etarios (1 mes - 75 años; estudiados se muestran en la Tabla I.
± D.S= 21,28 ± 17) y sexos de los individuos
TABLA I Edad y sexo de la población estudiada de Arenales , Estado Falcón, Venezuela
Consideraciones Bioéticas A los habitantes y a las autoridades civiles y educativas, se les notificó acerca de los objetivos del estudio antes de su inclusión, firmando su consentimiento de participar, en el caso de los menores de edad sus padres y representantes. Se siguieron las normas de bioética establecidas en la Declaración Helsinki de la Asociación Médica Mundial, en su versión adoptada en la LII Asamblea General de Edimburgo del año 2000. Todos los resultados de los exámenes realizados fueron entregados a cada participante. Adicionalmente, se envió un informe a las autoridades sanitarias competentes para que aplicaran el tratamiento adecuado. Determinación de Factores de Riesgo A la comunidad en general, se les dictaron charlas informativas y educativas sobre todo lo relacionado con la pediculosis y su prevención. Para la identificación de los probables factores de riesgos asociados a pediculosis capitis, se usó una ficha encuesta-epidemiológica, aplicada a cada individuo participante. Se indagaron datos epidemiológicos de interés, que fueron anotados en ficha "ad hoc". Dicha ficha epidemiológica estuvo estructurada de la siguiente manera: datos de identificación, hábitos de higiene personal y familiar, estratificación social; tenencia de animales, consentimiento informado. El estado socio-económico de los núcleos familiares estableció por el método de Graffar modificado 32, una metodología estandarizada y aceptada a nivel mundial.
Se consideró que existía hacinamiento cuando habitaban más de seis personas por casa, más de tres personas por habitación y más de dos personas por cama 10. Evaluación Clínica La evaluación clínica se realizó con especial énfasis en la búsqueda de síntomas generalmente asociados con pediculosis capitis, incluyendo presencia de: excoriaciones, prurito (sitio), ulceraciones, adenopatías (auriculares, cervicales, occipitales), pápulas, pústulas, eritema, escamas, vitíligo, conjuntivitis 2,4,10, 23. Examen Ectoparasitológico El examen ectoparasitológico para piojos se llevó a cabo individualmente, mediante manipulación del cabello. El diagnóstico se realizó por observación directa, alrededor de 3-5 minutos de búsqueda, auxiliado con peine antipiojos ("sacapiojos") (Caravelle®, Cemaplast C.A., Caracas, Venezuela), de huevos (liendres), estadios ninfales y/o adultos de P.h. capitis sobre el cuero cabelludo y cabello 2,10. Se registró la región de la cabeza donde se localizaron más frecuentemente los piojos. Se consideró como positiva para pediculosis, la presencia de al menos un estadio trófico del ectoparásito (adulto o ninfa) o de un huevo que contenía un embrión aparentemente viable o desarrollado 33. En cada individuo se detallaron características como el grupo étnico (color de piel: negra y no negra) 8,9,10, sexo, edad y las características del pelo: longitud, color y tipo 8,9,10. En relación al tipo de pelo, se tomó el siguiente sistema de clasificación: liso, ondulado y rizado 9,10. El color del pelo se clasificó en claro (rubio y rojizo) y oscuro (negro y castaño) 8,9,10. Para las longitudes, se siguió el esquema de: cortos (< 3 cm) y mediano-largo (>3 cm) 10. Los ejemplares de estadios preimaginales y adultos de piojos, se colocaron en alcohol etílico al 70%, las liendres en sobres de papel y se transportaron al LEPAMET, Área Ciencias de la Salud, CampusBorregales, Coro, estado Falcón, Venezuela. Las ninfas e imagos se clarificaron con solución de Nesbitt a temperatura ambiente y se montaron en medio de Hoyer, para su posterior análisis morfo-taxonómico bajo microscopio estereoscópico (Stemi, Carl Zeiss, Alemania), siguiendo claves entomológicas "ad hoc" 1. Análisis Estadístico La significancia de la asociación entre las manifestaciones clínicas y los posibles factores de riesgo (edad, sexo, etc) asociados con la pediculosis capitis, se determinó mediante las pruebas estadísticas de Chi cuadrado (X2) y X2 de Mantel-Haenczel. La relación entre la carga ectoparasitaria (Nº de liendres) y la edad de los individuos se hizo por análisis de regresión lineal. Cuando se encontró una asociación estadísticamente significativa, la fuerza de dicha asociación entre los factores y la pediculosis capitis, se determinó mediante el cálculo de los Odds Ratio (OR) o productos de la razón cruzada o de momios por regresión logística, cuya bondad de ajuste se determinó mediante la prueba de Hosmer−Lemeshow. Se consideró como estadísticamente significativo un valor de probabilidad de P < 0,05. Los datos se analizaron mediante paquetes estadísticos STATISTIX versión 1.0 (Analytical software, 1996) y página Web para cálculos estadísticos. StatPages.net (members.aol.com/johnp71/javastat.html). RESULTADOS Del total de 199 individuos examinados, se encontraron 20 (10,10%) infestados por piojos en su región cefálica, correspondiendo los mismos a la especie P. humanus
capitis (Fig 2); de éstos, el 18 (80%) correspondieron al sexo femenino y 2 (10%) al masculino, siendo estas diferencias estadísticamente significativas (X2= 7,68; P= 0,01), resultados éstos que se muestran en la Tabla II. Como se observa en laTabla II, aunque en las edades comprendidas entre 27-30 años se detectaron 4 (20%) individuos infestados, no obstante, el 80% (16/20) restante correspondió a niños, siendo más elevada la prevalencia de pediculosis capitis en aquellos en edad escolar (6-12 años) (70%: 14/20); diferencias éstas que fueron estadísticamente significativas (X2=17,85; P=0,015) (Tabla II).
Fig 2: ninfas y adultos (A), liendres vacías (B) y embrionadas (C) de Pediculus humanus capitis. Las flechas señalan las liendras o liendres
TABLA II Prevalencia de pediculosis capitis en habitantes de Arenales, Estado Falcón, Venezuela, según sexo y grupo etario
Los huevos (liendres o liendras) de P.h. capitis fueron los estadios de desarrollo predominantes, al detectarse en el 65% (13/20) de los individuos como único estadio y en el 35% (7/20) restante de los mismos, junto con ninfas y adultos de piojos de la cabeza. Las liendras se observaron a distancias desde el cuero cabelludo entre 0,1 hasta más de 9 cm, tal como se muestra en la Tabla III, teniendo los individuos cargas ectoparasitarias de hasta 64 liendres de P.h. capitis liendras (Tabla IV), la que se relacionó inversamente de manera significativa con la edad de los individuos (X2=189,88; P=0,0000) (Fig 3).
TABLA III DIistancia de liendres de Pediculus humanus capitis del cuero cabelludo.
TABLA IV Número total de liendres de Pediculus humanus capitis en 20 individuos de Arenales, Estado Falcón, Venezuela
Fig 3: relación entre carga ectoparasitaria (Nº de liendres) y edad de individuos en Arenales, estado Falcón, Venezuela. r= -0,1; intercepción a= -2,33 (error = 0,55); b= 49,45 (error = 84,99). Aunque un 5 y 10% de los individuos presentaron infestación solamente en las regiones parietal y temporal, respectivamente, no obstante, el ectoparásito se ubicó en dos o más regiones en la cabeza de los individuos (Tabla V).
TABLA V Región cefália infestada por Pediculus humanus capitis en Arenales, estado Falcon, Venezuela
Cuando se realiza el estudio clínico, podemos observar que el prurito en cuero cabelludo fue el síntoma más frecuentemente detectado (6,53 y 12,06% en los individuos infestados y no infestados, respectivamente), siendo, junto con las excoriaciones, las únicas manifestaciones clínicas significativamente asociadas con la pediculosis capitis, resultados que se exhiben en la Tabla VI. TABLA VI Manifestaciones clínicas asociadas con pediculosis capitis en Arenales, estado Falcon, Venezuela * Región auricular * Estadísticamente significativo * Sólo se incluyen los que resultaron estadísticamente significativos
Cuando se comparan las prevalencias por piojos respecto de los distintos grupos étnicos, se observa que los individuos de piel negra exhibieron los porcentajes mayores (10,87%), sin embargo, estas diferencias no fueron estadísticamente significativas (P= 0,56) (Tabla VII). TABLA VII Características del pelo y otros factores de la población DE ARENALES Y su asociación con pediculosis capitis * Estadísticamente significativo
El análisis de las características del pelo de color (oscuro/claro), resequedad (graso/seco) y tipo (lisotrico/ondulado/risotrico), reveló que solamente esta última característica posee una asociación significativa con la infestación por P.h. capitis de los individuos (P= 0,02) (Tabla VII). Como se aprecia en la Tabla VII, los individuos con longitud de pelo > 3 cm presentaron porcentajes de infestación (15,13%) significativamente mayores (P= 0,004). Dentro de las características de higiene personal y las socio-económicas, se encontraron significativamente asociadas a pediculosis captitis, tal como lo reveló el análisis de X2, la frecuencia de lavado de pelo (P= 0,002) y jugar en piso de tierra (P= 0,012) (Tabla VIII). TABLA VIII Características de higiene personal y socio-económicas de la población DE ARENALES y su asociación con pediculosis capitis
Estadísticamente
significativo
LosOdds Ratio (OR; 95% intervalo de confianza) de los factores de riesgo significativamente asociados a la infestación por P.h. capitis fueron: ser del sexo femenino (OR= 3,04; 0,35-26,37), en edad escolar (OR= 1,02; 0,91 - 2.12), poseer tipo de pelo lisotrico (OR= 2.25; 0.98 - 5.18) con longitud >3 cm (OR= 2,44; 0,27 - 22,03), lavárselo ≥2 /semana (OR= 1,01; 0.56 -1.91) y jugar en piso de tierra (OR= 2.20; 0.65 -7.52). De acuerdo con la prueba de Hosmer-Lemeshow, este modelo resultó significativo (X2=3,11; g.l.= 8; P=0.8684). DISCUSIÓN La detección de una prevalencia global de pediculosis capitis del 10,10% en los habitantes de Arenales, Estado Falcón, en la región nor-occidental de Venezuela, confirma que esta ectoparasitosis es endémica en nuestro país y particularmente en la zona semiárida de la región falconiana, donde no existen, a la luz de nuestros conocimientos, registros oficiales y tan sólo un estudio de investigación similar 10, lo que habla a favor que la misma se considera una ecotaparasitosis de poco interés, esto a pesar que, como ya se mencionó anteriormente, la infestación por piojos de la cabeza, con la excepción del resfriado común, es la de mayor prevalencia que todas las enfermedades contagiosas juntas 5,14,22. 10 Como ya se ha considerado , no es una tarea fácil y sencilla hacer comparaciones de
las tasas de infestación por P.h. captis, entre la diversidad de regiones geográficas y países y más aún, dentro del mismo país. Esto se señala, en virtud que las investigaciones se realizan en diferentes épocas, años y diferentes poblaciones que poseen divergencias, entre otras, de tipo socio-económico, educacional y/o cultural 8. Teniendo en mente esto último, la prevalencia obtenida en el presente estudio en Arenales, estado Falcón, Venezuela, es menor o mayor a las reportadas para varios países de Latinoamérica: Perú (100%) 5, Panamá (96%) 5, Argentina (3861,4%) 34,35 (61; 62), Brasil (35-56%) 8, Chile (21,7- 25,4%) 36, Costa Rica (10%) 37. Cuando se hacen comparaciones con los pocos estudios hechos en Venezuela, se tiene que es menor a las obtenidas en Valera, región andino-Venezolana (58-73%) 38 y Caracas, DF (11,4%) 9. Llama la atención que en un estudio similar, hecho por nuestro equipo de investigación en escolares urbanos de la región semiárida falconiana 10, se obtuvo una prevalencia mayor (28,8%), contrastando con la de 10,10% de Arenales del presente estudio, en la que se muestreó un grupo etario más amplio (0-75años). Varios investigadores en diferentes regiones del mundo, así como en Venezuela, han observado que las prevalencias de pediculosis capitis son mayores en los individuos en edad escolar y del sexo femenino2,4,5,9,36,37. Un patrón similar se ha detectado en el presente estudio, donde el análisis estadístico reveló que el sexo (femenino) y la edad (6-12 años) de los individuos, aparecen como factores de riesgo significativamente asociados a la transmisión de P.h. capitis en Arenales, Estado Falcón, Venezuela (OR = 3,04 y 1,02, respectivamente). Pueden considerarse varias explicaciones, al hecho que se detectaran tasas de infestación de pediculosis capitis significativamente mayores, en las niñas en edad escolar que en sus contrapartes masculinos (90% vs10,0%). En efecto, por una parte los varones tenían longitudes de cabello más cortos, lo que, como ya se ha señalado 10, facilita la visualización y por ende el diagnóstico y control del ectoparásito; además, hay que tener presente que se podrían eliminar vestigios de infestaciones previas 8. Por otra parte, el cabello largo y muchas veces suelto de las niñas, ayuda a la diseminación del ectoparásito cuero cabelludocuero cabelludo, al tener éste mayor superficie de contacto para asirse y por la dificultad para el cuidado y revisión del mismo 35,36,37,39. Esta afirmación pareciera encontrar asidero en los hallazgos de la presente investigación epidemiológica, al observarse que la longitud del pelo es un factor significativamente asociado a la infestación por P.h. capitis (OR = 2,44). No obstante lo discutido, se debe tener presente que tener el pelo corto no previene la infestación con piojos de la cabeza y que usar la medida drástica de 11 de rasurarse completamente la cabeza, especialmente en niños, aunque generalmente elimina y previene las reinfestaciones, sin embargo, no es apropiada ya que les causa malestar y son objeto de burla entre sus pares 40. En este mismo orden de ideas, similarmente debe tenerse en cuenta que comúnmente las niñas poseen contactos sociales más estrechos y prolongados que los individuos del sexo masculino, quienes tienen contactos entre sus cabezas más breves por sus juegos bruscos 35,36,39; además, las niñas acostumbran muchas veces a intercambiar objetos personales, tales como peines y cepillos, los cuales pudieran servir como fómites para los piojos; sin embargo, aunque siendo frecuente el intercambiar peines y cepillos no fue un factor significativamente asociado a la transmisión de P.h. capitis en los habitantes de Arenales, el que por contraste sí resultó serlo en escolares urbanos de la zona semiárida falconiana 10. Por otra parte, se sabe que las niñas que permanecen con el cabello trenzado y sin lavar por una semana tienen mayor riesgo de infestación 2,39, lo que pareciera apoyarse con los datos epidemiológicos obtenidos en el presente estudio, donde la frecuencia del lavado del cabello aparece como un posible factor de riesgo potencialmente asociado a la transmisión de P.h. capitis en la población de Arenales (OR=1,01). En lo referente a la edad, podría explicarse con el hecho que los niños tienden a tener más contacto interpersonal (e.g., jugar) e intercambiar pupitres y objetos personales que las personas de mayor edad, además que sus hábitos higiénicos tienden a ser de menor consideración y descuido 39. Por otra parte, los niños parecieran ser más susceptibles
a la infestación por P.h. capitis al soportan las mayores cargas ectoparasitarias, tal como se evidenció en el presente trabajo. Varios investigadores han detectado diferencias estadísticamente significativas, entre los porcentajes de infestación por P.h. capitis en relación con la raza y el color y tipo de pelo 2,5,41. No obstante, en el presente estudio hecho en 199 individuos de diversas edades, sólo se halló una relación significativa con el tipo de pelo, siendo mayor las prevalencias en individuos con pelo lisotrico (OR=2,25); al parecer las diferencias de grosor y forma de los diversos tipos de pelo humano incide para que el piojo se sujete mediante sus garras en los mismos, de allí que el pelo rizado de los niños afroamericanos que tienen tallos en forma elíptica u ovalada existen menos infestaciones, por la dificultad de los piojos para aferrarse a los mismos 40,42. En escolares urbanos similarmente de la zona semiárida falconiana, el equipo de investigación del presente trabajo no halló una asociación significativa entre grupo étnico, el color y tipo de pelo con la presencia de P.h. capitis 10. Por ello, se sugirió, primeramente, que el mestizaje predominante en el medio venezolano no permite tener una muestra más representativa de los grupos étnicos y colores de pelo 5,9,10 y por otra parte, que son variaciones de tipo local, probablemente de origen genético, lo que pareciera reforzar la hipótesis según la cual, estos factores asociados a la pediculosis capitis son regional-dependientes 8,9. 43 Falagas y col llaman la atención que la pediculosis capitis, se está expandiendo en el globo terráqueo y que no discrimina entre los estados socio-económicos de los individuos. Los autores señalan que se encuentra cambiando la percepción tradicional, al considerar a la pediculosis capitis de ser una ectoparasitosis, exclusivamente asociada con escolares de bajo nivel socio-económico. A pesar que el estado socio-económico del individuo es un indicador de la magnitud de la infestación por piojos, no obstante, los autores consideran que se deben observar factores más específicos que pudieran ser más determinantes, tales como los de higiene y hacinamiento. Ellos ponen como ejemplo, un estudio llevado a cabo en Turquía 44, donde se compararon dos poblaciones aledañas con diferentes status socioeconómicos y encontraron, en que el hacinamiento fue el único factor significativamente asociado, con el incremento de la prevalencia de pediculosis capitis. En el presente trabajo no se encontró una asociación significativa entre el nivel socioeconómico (Graffar), ni el grado de hacinamiento familiar (personas/vivienda/habitación/cama) con la infestación por P.h. capitis, mientras que los factores de higiene: frecuencia del lavado del pelo (OR=1,01) y jugar en piso de tierra (OR=32,20) sí mostraron una asociación significativa. Por contraste, el nivel de Graffar y el hacinamiento, estuvieron significativamente asociados a la trasmisión del piojo de la cabeza, en escolares urbanos similarmente de la zona semiárida falconiana 10. Estas diferencias observadas aún dentro de una misma región geográfica, refuerza la tesis según la que, como ya se ha indicado anteriormente, el estudio de la dinámica de transmisión de la pediculosis capitis, debe enfocarse a nivel regional, toda vez que existan una amplia variedad de características sociales, culturales y genéticas 9. 45 Oh y col resaltan el hecho que en los últimos 20 años en Korea, la prevalencia de pediculosis capitis en el medio rural ha decrecido, indicando que probablemente esto se deba a "una reducción en el número de estudiantes por clase, mejoramiento de las condiciones higiénicas, tener menos contactos cercanos con amigos después de la escuela y un rápido tratamiento de los niños infestados". La prevalencia de 10,10% detectada en la población rural de Arenales, ubicada en la zona semiárida falconiana, es menor a la observada de 28,9% en escolares urbanizados similarmente de la región semiárida falconiana 10; a pesar de no tener una respuesta definitiva para explicar dichas diferencias, pensamos que, como ya se mencionó más arriba, las diferencias detectadas respecto de las condiciones socio-económicas (Graffar, mayor hacinamiento) y de higiene pudieran estar jugando un papel relevante, sin embargo, se requieren de estudios más controlados para alcanzar una mayor aproximación a la
realidad en ambos casos. Un hecho paradójico en la pediculosis capitis es que, a pesar que la prevalencia global se encuentra incrementándose hipergeométricamente 43, todavía en pleno siglo XXI se desconoce con exactitud la naturaleza exacta de su transmisión 46. Sin embargo, la forma directa (cabeza a cabeza) pareciera ser una de las formas de contagio más frecuentes y que posee más consenso dentro de los investigadores, seguida de la vía fómites (e.g., gorras, peines, bufandas) 2, 40,46. Cazorla y col 10 resaltan el hecho de observar que jugar en piso de tierra, no tuvo relación significativa con la infestación por P.h. capitis en escolares urbanos de la zona semiárida falconiana, lo que basándose en las aseveraciones de Speare y Buettner 46, pareciera apoyar la asunción de la poca importancia de la transmisión del piojo de la cabeza a través del contacto con el suelo 10. Sin embargo, por contraste en el presente estudio, sí se detectó una asociación significativa de esta variable con la transmisión de la ectoparasitosis, lo que sugiere que a través del medio ambiente (alfombras, muñecos de peluche, cojines, areneros, albercas y piscinas, etc) también es una posible vía de transmisión de P.h. capitis, toda vez que este insecto posee una gran adaptabilidad para sobrevivir fuera de su hábitat natural: el cuero cabelludo 2. Varios estudios han demostrado que el método de examen visual directo, que es considerado como la prueba estándar de oro ("gold standard"), es menos efectivo que la utilización del peine para la detección del piojo de la cabeza 47. En nuestro caso aumentamos la eficacia del diagnóstico ectoparasitológico, lo que da más exactitud a los valores de prevalencia obtenidos, al complementar el método de examen visual con el peine plástico. Un hecho resaltante en la biología de P.h. capitis es que, los liendres vacíos son de color blanco y se encuentran localizados más lejos de la raíz del pelo. La distancia entre las liendres y el cuero cabelludo, puede ser usado como un indicador del tiempo que lleva infestado un individuo y de la viabilidad de este huevo (i.e., si está embrionado o si se encuentra vacío) 35,40,41. Las liendres son puestas cerca de la raíz del pelo y tardan entre 8-10 días en eclosionar y como el cabello crece unos 0,4 mm/día (i.e.,1 cm/mes), entonces los huevos situados a más de 1 cm del cuero cabelludo probablemente se encuentren vacíos o no viables 35,40. Cazorla y col 10 han resaltado los hallazgos y criterios dados por Catalá y col 35, quienes han resaltado la importancia de la medición de la distancia de las liendres respecto del cuero cabelludo, considerando que las infestaciones son "recientes" (menos de 30 días) o "antiguas", cuando los huevos se ubican a menos o a más de 1 cm del cuero cabelludo, mientras que al observarse los estadios móviles del ectoparásito (ninfas y/o adultos) correspondería a una infestación activa confirmada 35. En los individuos, especialmente en niños en edad escolar, del presente estudio, se observó mayor cantidad de liendres en los cabellos y a distancias del cuero cabelludo mayores de 1 cm, que de ninfas y/o adultos de P.h. capitis, por lo que si se aplica el criterio anterior, la mayoría de las infestaciones son antiguas. Los estadios imaginales del ectoparásito son más difíciles de detectar, ya que se movilizan 6-30 cm por minuto y en baja abundancia, sin embargo, la presencia de liendres no siempre supone infestación activa, estimándose que ésta no existe en 2/3 de los casos en los que se observan huevos liendres, por ello, algunos investigadores han sugerido que el diagnóstico de pediculosis capitis, debe basarse en el hallazgo de un estadio adulto del ectoparásito 2,35,40. Nuestro equipo de investigación ha resaltado este parámetro en relación con la diferenciación entre infestaciones recientes, antiguas o activas en las infestaciones de piojos de la cabeza 10, toda vez que el mismo posee mucha relevancia al momento de tomar la decisión sobre la implementación de las medidas pediculicidas 35,40. En efecto, debido a que el uso indiscriminado de champúes, lociones y cremas pediculicidas puede potencialmente llevar a la aparición de resistencia por parte de las poblaciones de P.h. capitis y problemas de toxicidad, especialmente en los niños, aunado a sus costos de adquisición6,35,40,42, se recomienda, tal como se le indicó y se
les indica constantemente en nuestra "Consulta Externa de Medicina Tropical del LEPAMET", a las madres y/o representantes y a la comunidad en general, emplear dichos pediculicidas en los individuos con infestación activa y un peine fino ayudado con el pelo mojado, para retirar las liendres en aquellos individuos con infestaciones antiguas 6,35,40,42. Los individuos adultos de P.h. capitis se localizan con mayor predominio en las regiones cefálicas occipital (nuca) y retroauricular, debido a que en estas áreas anatómicas de la cabeza existe una mayor temperatura 2,4,40, no obstante, tal como se observó en el presente estudio, cuando la carga ectoparasitaria es elevada, se pueden detectar en cualquier área de la cabeza 48,49. Similar patrón se ha observado en escolares urbanos de la region falconiana 10. Cazorla y col 10 han llamado la atención acerca de los trabajos de Kortuk y col 50 quienes, en un estudio epidemiológico sobre pediculosis capitis en escolares de Turquía, observaron que los niños que poseen mascotas (gatos o perros) presentaron significativamente mayores tasas de infestación que sus contrapartes que no las tenían, remarcando ser la primera vez que se reportaba tal asociación y que además no podían explicar su mecanismo. En contraste con estos hallazgos, en el presente estudio, así como en niños escolarizados de la zona semiárida urbana del estado Falcón 10, no se detectó una relación significativa entre la ectoparasitosis y la tenencia de mascotas ni jugar con ellas. El prurito (OR=11,99) y las escoriaciones (OR=4,34), fueron las únicas manifestaciones clínicas significativamente asociadas a la presencia de P.h. capitis, en los habitantes de Arenales, estado Falcón, Venezuela, resultados que han sido observados por otros investigadores 4,23,40,42,49. Cuando P.h. capitisse alimenta inyecta saliva dentro de sus hospederos humanos para ocasionar vasodilatación, lo que ocasiona una respuesta inmune hacia los antígenos presentes en la saliva, similar respuesta puede conducir las defecaciones de los piojos; como consecuencia de ello, se produce un prurito intenso en los individuos, lo que conlleva en primera instancia a que los individuos, especialmente los niños, se estresen con mayor énfasis en horas nocturnas al provocarles insomnio, lo que potencialmente interfiere en su capacidad de atención en la escuela, además que existe la posibilidad de su estigmatización social y afectación psicológica, debido a que los niños pueden tener la creencia que tener piojos es el resultado de ser "sucios" 4,23,40,42,49. Por otra parte, el prurito intenso conlleva también al rascado intenso del cuero cabelludo, produciéndose escoriaciones con la posibilidad de infecciones sobreagregadas 4,23,40,42,49. 23 En Israel, Muncuoglu y col caracterizaron las etapas de las reacciones dérmicas por la picadura de P.h. capitis como: fase I, sin síntomas clínicos; fase II, pápulas con prurito de mediana intensidad; fase IIIformación de pápula inmediatamente después de la picada, seguida de reacción retardada en la misma y prurito intenso; fase IV, reacción dérmica en la pápula disminuida y prurito poco intenso. Probablemente tomando como base esta clasificación clínica, los individuos de Arenales exhibieron pediculosis capitis enfase IV; sin embargo, en éstos no se observaron pápulas. Similares resultados a los de los habitantes del área rural semiárida de Arenales, se han obtenido en escolares urbanizados también de la zona semiárida falconiana 10. Por lo tanto, las manifestaciones clínicas detectadas en los habitantes del semiárido falconiano pudieran representar una variación regional-dependiente, por lo que urge la necesidad de realizar estudios más amplios y controlados, en un intento por caracterizar los perfiles clínicos de la pediculosis capitis en esta área en particular y en la venezolana en general 10. Esto último mencionado, nos parece también importante discutirlo, en relación a la presencia de linfadenopatías en individuos con pediculosis capitis, que en el presente trabajo sólo se detectaron en un individuo no infestado. Sin embargo, esta afección patológica se detectó significativamente asociada a la presencia de P.h. capitis, en escolares urbanizados similarmente del semiárido falconiano, con especial énfasis en las ubicadas en la región cervical 10 (25); por lo que en virtud de ello, Cazorla y col 10 recomiendan que las linfadenopatías cervicales
asociadas a la infestación por P.h. capitis, deben ser incluidas "en la lista de las etiologías de agrandamiento de nódulos linfáticos cervicales de los niños venezolanos" 10. En el presente estudio no se encontró una asociación estadística, entre las infestaciones anteriores y la infestación actual por el ectoparásito, esto se da a pesar que 13 (10,16%) de los individuos infestados y 115 (89,84%) de los no infestados, manifestaron haber tenido infestaciones anteriormente. Ello es debido a que en primer lugar los síntomas asociados a la pediculosis capitis, tales como el prurito intenso, tardan semanas en aparecer después que se ha instaurado la infestación actual, lo que incrementa las posibilidades de desarrollar una respuesta inmune específica debida a los antígenos del piojo 51; por otra parte, en virtud que algunos autores han detectado que las infestaciones repetidas por P.h. capitis, pueden inducir otro tipo de reacciones alérgicas en individuos atópicos, tales como obstrucción nasal, rinorrea y sibilancias 51,52. A pesar que desafortunadamente este tipo de patologías atópicas, no se tomaron en cuenta en los habitantes de Arenales, no obstante, debe tenerse presente en futuros trabajos que los antígenos de los piojos, pueden ocasionar reacciones mediadas por IgE en personas atópicas 51. Los resultados del presente estudio confirman una vez más que la infestación por piojos de la cabeza, es un problema de salud pública común en el semiárido del estado Falcón, en la región nor-occidental de Venezuela. Existe una percepción generalizada, que a pesar que la pediculosis capitis posee un componente para su manejo estrechamente ligado a las comunidades, no obstante, no hay líneas de estrategias oficiales para su control. Por lo tanto, a la luz de los resultados del presente trabajo las autoridades sanitarias y las educativas, especialmente las dependencias regionales, deben tomar en cuenta cuando se hagan los diseños y planificación de las políticas de salud, que existen varios factores de tipo higiénico tanto personales y comunitarios, biológicos, socio-económicos y que no sólo se deben aplicar tratamientos pediculicidas sino que también hacer mejoramiento de las condiciones socio-económicas, educativas y culturales de los estratos poblacionales más vulnerables . REFERENCIAS 1. Gullan P y Cranston P. The insects: an outline of entomology. Cuarta Edición. Wiley Blackwell. Oxford. United Kingdom. 2010; 565. [ Links ] 2. Zúñiga I y Caro J. Pediculosis: Una ectoparasitosis emergente en México. Rev Enfer Infec Pediatr 2010; 24: 56-63. [ Links ] 3. Muncuoglu K. Control of human lice (Anoplura: Pediculidae) infestations: past and present. Amer Entomol 1996; 42: 175-178. [ Links ] 4. Botero D y Restrepo M. Parasitosis humanas. Cuarta Edición. Ediciones Corporación Para Investigaciones Biológicas. Medellín. Colombia. 2003; 401404. [ Links ] 5. Gratz N. Human lice. Their prevalence, control and resistant to insecticides. WHO/CTD/WHOPES/97.8. Geneva, Suiza. 1997; 61. [ Links ] 6. Muncuoglu K. Prevention and treatment of head lice in children. Pediatr Drugs 1999; 1: 211-218. [ Links ]
7. Laguna M y Risau-Gusman S. Of Lice and Math: Using Models to Understand and Control Populations of Head Lice. PLoS ONE 2011; 6: e21848. doi:10.1371/journal.pone.0021848. [ Links ] 8. Borges R y Mendes J. Epidemiological aspects of head lice in children attending day care centres, urban and rural schools in Uberlandia, Central Brazil. Mem Inst Oswaldo Cruz 2002; 97: 189-192. [ Links ] 9. Piquero C, Piquero C, Pérez M, Ramírez B y Piquero M. Epidemiología de la Pediculosis capitis en escolares del Distrito Sanitario Nº 3 en Caracas, Venezuela. Rev Dermatol Venez 2004; 42: 19-22. [ Links ] 10. Cazorla D, Ruiz A y Acosta M. Estudio clínico-epidemiológico sobre pediculosis capitis en escolares de Coro, Estado Falcón, Venezuela. Invest Clin 2007; 48: 445457. [ Links ] 11. Altshuler D y Kenney L. Pediculicide performance, profit and the public health. Arch Dermatol 1988; 122: 260. [ Links ] 12. Eichenfield L y Colón-Fontánez F.Treatment of head lice. Ped Inf Dis 1998; 17: 419-420. [ Links ] 13. Burkhart C, Buchart C, Gunning W y Arbogast J. Scanning electron microscopy of human louse (Anoplura: Pediculidae) egg and its clinical ramification. J Med Entomol 1999; 36: 454-456. [ Links ] 14. Hensel P. The challenge of choosing a pediculicide. Public Health Nursing 2000; 17: 300-304. [ Links ] 15. Murray F y Torrey S. Virulence of Rickettsia prowazeskii for head lice. Ann NY Academ Sci 1975; 266: 25-34. [ Links ] 16. Bouvresse S, Socolovshi C, Berdjane Z, Durand R, Izri A, Raoult D, Chosidow O y Brouqui P. No evidence of Bartonella quintana but detection of Acinetobacter baumannii in head lice from elementary schoolchildren in Paris. Comp Immunol Microbiol Infect Dis 2011; 34: 475-477. [ Links ] 17. Díaz V. Acinetobacter baumannii: actualidades. Rev Enferm Infecc Pediatr 2010; 23:104-105. [ Links ] 18. Seki N, Kasai S, Saito N, Komagata O, Mihara M, Sasaki T, Tomita T, Sasaki T y Kobayashi M. Quantitative analysis of proliferation and excretion of Bartonella quintana in body lice, Pediculus humanus L. Am J Trop Med Hyg 2007; 77: 562566. [ Links ] 19. Li W, Ortiz G, Fournier P, Giménez G, Reed D, Pittendrigh B y Raoult D. Genotyping of human lice suggests multiple emergences of body lice from local head louse populations. PLoS Negl Trop Dis 2010; 4: e641. doi:10.1371/journal.pntd.000064. [ Links ] 20. Mahzoon S y Azadeh B. Elefantiasis of external ears: rare manifestation of pediculosis capitis. Acta Derm Venereol 1983; 63: 363-365. [ Links ]
21. Linardi P, Botelho J y Maria M. Crendices e falsos conceitos que dificultan açoes profilácticas con pediculose "capitis". J Pediatr 1988; 64:248-255. [ Links ] 22. Clore E y Lonyear I. Comprenhesive pediculosis screening programs for elementary school. J School Health 1990; 60: 212-214. [ Links ] 23. Mumcuoglu K, Klaus S, Kafka D, Teiler M y Miller J. Clinical observations related to head lice infestation. J Am Acad Dermatol 1991; 25: 224-252. [ Links ] 24. Reinhard K y Buikstra J. Louse infestation of the Chiribaya culture, Southern Peru: variation in prevalence by age and sex. Mem Inst Oswaldo Cruz 2003; 98 (1): 173179. [ Links ] 25. Catalá S, Carrizo L, Córdoba M, Khairallah R, Moschella F, Nacif J, Nieto A, Torres J y Tutito R. Prevalência e intensidade da infestação por Pediculus humanus capitis en escolares de seis a onze anos. Rev Soc Bras Med Trop 2004; 37: 499501. [ Links ] 26. Burke S y Mir P. Pediculosis causing iron deficiency anaemia in school children. Arch Dis Child 2011; 96: 989. [ Links ] 27. Hall R y McMichael A. Circumscribed Alopecia: An Unusual Manifestation of Pediculosis Capitis. Pediatr Dermatol 2011; doi: 10.1111/j.15251470.2011.01596.x [ Links ] 28. Mumcuoglu K. Head lice in drawings of kindergarten children. Isr J Psychiatry Relat Sci 1991; 28: 25-32. [ Links ] 29. Ewel J, Madriz A, Tosi (Jr) J. Zonas de Vida de Venezuela. Memoria explicativa sobre el mapa ecológico. Cuarta Edición. Editorial Sucre. Caracas. Venezuela. 1976; 271. [ Links ] 30. Raosoft, Inc. 2004. EUA. http://WWW.Raosoft.com/samplesize.html
[ Links ]
31. Scheaffer R, Mendenhall W y Ott L. Elementos de Muestreo. Tercera Edición. Grupo Editorial Iberoamérica. DF México. 1987; 39-78. [ Links ] 32. Méndez-Castellanos H, López M, Landaeta M y González A. Estudio transversal de Caracas. Arch Venez Pueric Pediat 1986; 49: 111-115. [ Links ] 33. Pollack J, Kiszewski E y Spielman A. Overdiagnosis and consequent mismanagement of head louse infestations in North America. Pediatr Infect Dis J 2000; 19: 689-693. [ Links ] 34. Villalobos C, Ranalletta M, Sarandón R y González A. La pediculosis de ayer y de hoy. Un estudio epidemiológico sobre la infestación de Pediculus capitis en niños de La Plata. Buenos Aires. Argentina. Entomol Vect 2003; 10: 567-577. [ Links ] 35. Catalá S, Junco L y Vaporahy R. Pediculus capitis infestation according to sex and social factors in Argentina. Rev Saude Pública 2005; 39: 438-443. [ Links ]
36. Sagua H, Rivera A, Zamora M, Neira I, Araya J y Maluenda R. Estudio epidemiológico de la pediculosis capitis y sarna en escolares básicos de Antofagasta, Chile, 1995. Bol Chil Parasitol 1997; 52: 33-36. [ Links ] 37. Calderón-Arguedas O, Solano M y Sánchez C. El problema de la pediculosis capitis en escolares del área metropolitana de San José, Costa Rica. Parasitol Latinoam 2003; 58: 177-180. [ Links ] 38. Gemmato De Tedesco A, Albesiano de González H y Rojas E. Participación comunitaria para el tratamiento de pediculosis escolar en la ciudad de Valera, Venezuela. Arch Venez Med Tropical 1998; 2: 37-49. [ Links ] 39. Ríos S, Fernández J, Rivas F, Sáenz M y Moncada L. Prevalencia y factores asociados a la pediculosis en niños del Jardín Infantil de la Universidad Nacional de Colombia. Biomédica 2008; 28: 245-251. [ Links ] 40. Hansen R. Overview: the state of head lice management and control. Am J Manag Care 2004; 10 (9): S260-263. [ Links ] 41. Mumcuoglu K, Miller J, Gofin R, Adler, B, Ben-Ishai F, Almog R, Kafka D y Klaus S. Epidemiological studies on head lice infestation in Israel. I. Parasitological examination of children. Int J Dermatol 1990; 29: 502-506. [ Links ] 42. Leung A, Fong J y Pinto-Rojas A. Pediculosis capitis. J Pediatr Health Care 2005; 19: 369-373. [ Links ] 43. Falagas M, Matthaiou D, Rafailidis P, Panos P y Pappas G. Worldwide Prevalence of Head Lice. Emerg Infect Dis 2010; 14: 1493-1494. [ Links ] 44. Balcioglu C, Burgess IF, Limoncu ME, Sahin MT, Ozbel Y, Bilaç C, Kurt O y Larsen K. Plastic detection comb better than visual screening for diagnosis of head louse infestation. Epidemiol Infect 2008; 136: 1425-1431. [ Links ] 45. Oh J, Lee I, Lee W, Seo M, Park S, Lee S, Seo J, Yong T, Park S, Shin M, Pai K, Yu J y Sim S. Prevalence of pediculosis capitis among Korean children. Parasitol Res 2010; 107: 1415-1419. [ Links ] 46. Speare R y Buettner P. Hard data needed on head lice transmission. Int J Dermatol 2000; 39: 877-878. [ Links ] 47. Kurt O, Tabak T, Kavur H, Muslu H, Limoncu E, Bilaç C, Balcioğlu I, Kaya Y, Ozbel Y y Larsen K. Comparison of two combs in the detection of head lice in school children. Turkiye Parazitol Derg. 2009; 33: 50-53. [ Links ] 48. Nash B. Treating head lice. BMJ 2003; 326: 1256-1257.
[ Links ]
49. Maguiña-Vargas C, Osores F, Farías H, Torrejón D y Alcorta T. Enfermedades por ectoparásitos: segunda parte. Dermatol Perú 2005; 15: 38-50. [ Links ] 50. Kokturk A, Baz K, Bugdayci R, Sasmaz T, Tursen U, Kaya T y Ikizoglu G. The prevalence of pediculosis capitis in schoolchildren in Mersin, Turkey. Int J Dermatol 2003; 42: 694-698. [ Links ]
51. Fernández S, Fernández A, Armentia A y Pineda F. Allergy due to head lice (Pediculus humanus capitis). Allergy 2006; 61: 1372. [ Links ] 52. Lafeber A. An allergic reaction from contact with Pediculus humanus capitis (head lice). Ned Tijdscr Geneeskd 1984; 128: 1860-1861. [ Links ]